LUMC
Promotie Geneeskunde
Woensdag 12 juni 2008
15.00 uur mw. S.A.J. ter Horst
Samenvatting:
Nederlands/ Engels Titel: Oxidative stress in experimental
bronchopulmonary dysplasia
Promotor(en) Prof. Dr. F.J. Walther
Samenvatting:
Het doel van het onderzoek beschreven in dit proefschrift is
tweeledig. Ten eerste het karakteriseren van een diermodel voor
experimentele bronchopulmonale dysplasie (BPD), dat geschikt is voor
interventiestudies. Ten tweede het ontwikkelen van nieuwe en
effectievere therapeutische mogelijkheden met minder bijwerkingen in
het rattenmodel van door hyperoxie geïnduceerde neonatale chronische
longschade, om de morbiditeit en mortaliteit te verminderen in zeer
premature kinderen die behandeld worden voor het "respiratory distress
syndrome" (RDS) en daarom een verhoogd risico hebben op het
ontwikkelen van BPD.
Hoofdstuk 1 beschrijft de klinische presentatie, historie,
pathofysiologie en huidige therapeutische mogelijkheden voor BPD, een
chronische longaandoening in zeer premature kinderen die behandeld
worden voor respiratoire insufficiëntie ten gevolge van RDS. Typische
pathologische kenmerken van BPD zijn een verstoorde alveolarisatie en
vascularisatie van de onrijpe long. De belangrijke rol van surfactant,
ontsteking en stolling in de pathofysiologie van BPD wordt besproken
en daarnaast wordt ingegaan op eventuele aanknopingspunten voor nieuwe
therapieën. Twee aan elkaar gerelateerde processen die een belangrijke
rol spelen in de pathofysiologie van BPD, zijn ontsteking en een
verstoorde balans van de stollings- en fibrinolytische cascade, die
uiteindelijk leiden tot extravasculaire fibrinedepositie in de long.
De focus van dit proefschrift is gericht op de ontwikkeling van nieuwe
therapieën voor BPD door de vicieuze cirkel van ontsteking en stolling
te doorbreken. Theoretisch kan dit bereikt worden door de verstoorde
balans van de stollings- en fibrinolytische cascade te verbeteren,
waardoor fibrinedepositie in de long verminderd wordt of door de
ontstekingsrespons te remmen.
Hoofdstuk 2 beschrijft de karakterisatie van het rattenmodel voor
experimentele BPD. In dit model worden prematuur geboren rattenpups
continu blootgesteld aan 100% zuurstof tijdens het sacculaire stadium
van longontwikkeling, dat overeenkomt met het longstadium van zeer
premature kinderen met een verhoogd risico op het ontwikkelen van BPD.
Differentiële gen-expressieprofielen zijn bestudeerd met DNA
microarray analyse en bevestigd door middel van RT-PCR en kwamen
overeen met histopathologische en fibrinedepositie gegevens. Uit deze
analyse bleek dat genen die betrokken zijn bij ontsteking, stolling,
fibrinolyse, extracellulaire matrix turnover, celcyclusregulatie,
signaaltransductie en alveolaire vergroting differentiëel tot
expressie werden gebracht. Blootstelling aan hyperoxie resulteerde in
een heterogene alveolaire ontwikkeling door een afname van de
secundaire septatie, een toename in alveolaire septumdikte, een grote
influx van leukocyten, fibrinedepositie en fibrose. Een forse toename
van de fibrinedepositie in de long na blootstelling aan hyperoxie werd
bevestigd door middel van kwantitatieve Western blotting. Deze
resultaten laten zien dat de aan hyperoxie blootgestelde premature
rattenpup een uitstekend model is om de pathofysiologie van BPD in
premature neonaten beter te onderzoeken. Daarom is dit experimentele
BPD model in de vervolgonderzoeken in dit proefschrift gebruikt om
nieuwe therapieën te ontwikkelen.
Ondanks dat surfactantdeficiëntie een belangrijke rol speelt in de
pathogenese van BPD, zijn de spatiële en temporele expressiepatronen
van de surfactanteiwitten nog niet volledig bekend in premature
kinderen en proefdieren met (experimentele) BPD. In hoofdstuk 3 wordt
de spatiële en temporele expressie beschreven van de vier
surfactanteiwitten (SP-A, SP-B, SP-C en SP-D) en Clara cell secretory
protein (CC-10) in de longen van premature rattenpups blootgesteld aan
kamerlucht en hyperoxie. mRNA expressie van de surfactanteiwitten en
CC-10 is bestudeerd met RT-PCR en in situ hybridisatie en
eiwitexpressie van SP-A, SP-D en CC-10 met immunohistologische
technieken. De expressie van de vier surfactant-eiwitten was hoog bij
de geboorte en nam vervolgens af tijdens de normale neonatale
longontwikkeling. Blootstelling aan hyperoxie leidde tot een sterke
stijging van SP-A, SP-B en SP-D mRNA in de neonatale periode. CC-10
mRNA expressie was niet veranderd tijdens de neonatale periode of na
blootstelling aan 100% zuurstof. De cellulaire distributie van SP-B,
SP-C, SP-D en CC-10 in de long was gelijk in kamerlucht en hyperoxie
in paraffine coupes. Op mRNA- en eiwitniveau was de SP-A expressie
hoog in de alveolaire type 2 cellen en laag in de bronchiale
Claracellen tijdens de normale neonatale ontwikkeling. Na
blootstelling aan hyperoxie steeg de SP-A expressie in bronchiale
Claracellen. De toegenomen SP-A expressie tijdens hyperoxie kan deels
verklaard worden door een toename in mRNA en eiwit expressie van SP-A
door bronchiale Claracellen. De extra rol van Claracellen in de
verdediging tegen longschade geïnduceerd door hyperoxie, suggereert
dat Claracellen de functie van alveolaire type II cellen kunnen
ondersteunen en een belangrijke rol kunnen spelen in de
surfactantvoorziening in de alveoli.
In hoofdstuk 4 worden de effecten beschreven van de niet-specifieke
fosfodieësterase remmer pentoxifylline, een methylxanthine derivaat,
op de ontwikkeling van hyperoxie-geïnduceerde longschade in premature
rattenpups en hun overleving. Pentoxifylline verlengde de gemiddelde
overleving van rattenpups blootgesteld aan 100% zuurstof, met
gemiddeld 3 dagen en resulteerde in een 66% vermindering van de
pulmonale fibrinedepositie, gekwantificeerd met behulp van de Western
blot-techniek. Bij de analyse van sleutelgenen betrokken bij de
pathogenese van experimentele BPD op mRNA niveau werden slechts
marginale verschillen waargenomen na behandeling met pentoxifylline.
De totale eiwitconcentratie in bronchoalveolair lavagevocht was
verminderd met 33% in de met pentoxifylline behandelde rattenpups.
Pentoxifyllinebehandeling leidde tot een vermindering van de
alveolaire fibrinedepositie en een verlenging van de overleving in
premature rattenpups met experimentele BPD en kan mogelijk verklaard
worden door vermindering van capillaire alveolaire lekkage.
In hoofdstuk 5 wordt de rol van inhalatie "nitric oxide" (iNO) als
therapie in experimentele BPD onderzocht. Premature rattenpups werden
blootgesteld aan kamerlucht, hyperoxie of een combinatie van hyperoxie
en een klinisch relevante dosis NO (8,5 en 17 ppm). De
anti-inflammatoire effecten van iNO therapie werden bestudeerd aan de
hand van overleving, histopathologie, fibrinedepositie en
differentiële mRNA expressie (real-time RT-PCR) van sleutelgenen in de
ontwikkeling van BPD. iNO therapie verlengde de mediane overleving met
1,5 dagen, verminderde fibrinedepositie dosisafhankelijk met maximaal
een faktor 4,3, verbeterde de alveolaire ontwikkeling door middel van
een vermindering van de dikte van de alveolaire septa en een
verminderde influx van leukocyten. Analyse van de mRNA expressie data
resulteerde in een differentiële expressie van genen betrokken bij
ontsteking, stolling, fibrinolyse, celcyclusregulatie en alveolaire
vergroting. iNO therapie verbeterde longpathologie en verlengde de
overleving door een vermindering van de dikte van de alveolaire septa,
remming van de ontstekingsrespons en vermindering van de
fibrinedepositie in premature rattenpups met experimentele BPD.
Hoofdstuk 6 behandelt de interessante resultaten en de beperkingen van
het gepresenteerde onderzoek. Tevens worden de toekomstmogelijkheden
geëxploreerd voor de ontwikkeling van nieuwe therapeutische
mogelijkheden voor premature neonaten met BPD. Het gebruik van een
diermodel voor BPD vergroot de mogelijkheden voor uitgebreid
onderzoek, maar zal nooit de humane klinische setting volledig kunnen
evenaren. Zowel het gebruik van fosfodiesteraseremmers en iNO zijn
veelbelovende nieuwe therapeutische mogelijkheden en zouden misschien
in de toekomst een rol kunnen spelen in de behandeling van premature
neonaten met RDS en een verhoogde kans op de ontwikkeling van BPD. Het
onderzoek beschreven in dit proefschrift suggereert dat interruptie
van de vicieuze cirkel van ontsteking en stolling in BPD de
morbiditeit en mortaliteit van premature neonaten met BPD kan
verbeteren.